蕾娜是吸血鬼獵人的后代,1842年,蕾娜在吸血鬼朱利安的逼迫下殺害了父親,后來她在幾個族人的幫助下得到一把吸取吸血鬼靈魂的短刀,幾個族人做完法事相繼自殺,用生命為蕾娜換來了法力。蕾娜從此以后以獵殺吸血鬼為目標,死在她手中的吸血鬼的靈魂全部被困在鳳凰石內。
卡蘿爾被送往醫院,即將產子,邦妮一行人趕到醫院,齊力協力使用法力幫助卡蘿爾產子。斯特凡非常擔心卡蘿爾的狀況,握著卡蘿爾的手腕,進入到卡蘿爾的精神世界,陪卡蘿爾談心。
蕾娜在吸血鬼博爾身上做了標記,一路追殺博爾。諾拉與一個同伴計劃帶領博爾轉移住處,蕾娜趕了過來,出奇不意殺死了博爾,馬不停蹄追殺達蒙。
邦妮擔心達蒙的安危,勸說斯特凡趕去營救達蒙,斯特凡雖然心系即將產子的卡蘿爾,但還是毅然離開醫院,趕到達蒙與蕾娜對戰的地點,為達蒙擋了一刀。
達蒙大難不死逃過一劫,從洛恩佐嘴中獲知一個驚天喜訊:埃琳娜還活著。之前達蒙殺害的并非埃琳娜的真身。達蒙一直為焚燒了埃琳娜的遺體耿耿于懷,突如其來的喜訊令他欣喜若狂,趕緊打電話向斯特凡報喜。
卡蘿爾成功生下一對龍鳳胎,里克趕到醫院,心情悅快抱起一對還未睜開眼睛的兒女,為了向卡蘿爾表達謝意,里克給女兒取名為“伊麗莎白”,紀念卡蘿爾的母親。至于兒子,名字叫喬賽。
卡蘿爾生完了孩子躺在床上休息,里克推著嬰兒車來到床邊,抱起兒子喬賽送到卡蘿爾懷中,接著又抱起女兒伊麗莎白,向卡蘿爾介紹女兒的名字。
三年后的一個晚上,卡蘿爾開車搭載一對年幼的兒女離開神秘瀑布鎮,里克在電話中向卡蘿爾道別,囑咐卡蘿爾放心出行。
喬賽與伊麗莎白坐在后排座位上,伊麗莎白睡得正香,喬賽精神煥發問東問西。卡蘿爾提醒喬賽不能再繼續說話,以免吵醒熟睡的妹妹伊麗莎白,她打算帶著一對兒女去新奧爾良見一個朋友。
卡蘿爾帶領一對兒女搬到新奧爾良居住。該地與神秘瀑布鎮一樣,居住著大量的吸血鬼。其中一個叫勞克斯的吸血鬼是卡蘿爾的朋友,卡蘿爾不遠千里趕到新奧爾良,勞克斯卻沒有現身,像是有意為之。
斯特凡不久之后趕到新奧爾良,躲避吸血鬼獵人蕾娜追殺。久不露面的勞克斯主動與斯特凡見面,責備斯特凡引來了令吸血鬼們頭痛的蕾娜。
蕾娜已經成為吸血鬼的公敵,洛恩佐計劃利用斯特凡引誘蕾娜進入軍械庫。數日之前,洛恩佐被一個神秘女人綁架,神秘女人對洛恩佐的底細一清二楚,指出洛恩佐從小無父無母。
洛恩佐獲釋之后擁有管理軍械庫的權力,與達蒙和邦妮匯合,達蒙聯系不到斯特凡,打算帶著邦妮主動尋找斯特凡。洛恩佐忽然出手傷害達蒙,將其軟禁到軍械庫中,與狼人泰勒共處一室。
只要達蒙在洛恩佐手上,斯特凡必然找上門來,而一路追殺斯特凡的蕾娜也會緊隨其后,洛恩佐打算利用達蒙兄弟兩人俘虜蕾娜。
夜幕降臨,蕾娜在靠近狼族的地盤追殺斯特凡,欲痛下殺手,緊急關頭,勞克斯趕了過來,打暈了蕾娜,救走了斯特凡。
關在軍械庫的泰勒即將變成狼人,威脅著達蒙的性命。邦妮情急之下找了一個機會打暈了洛恩佐,砍斷了洛恩佐的一只手掌,將其手掌放到軍械庫門上的指紋識別器上,成功打開庫門救出了達蒙。
泰勒變成狼人襲擊達蒙,邦妮出手相助,被泰勒打傷。達蒙忍住心中憤怒,嚇退了泰勒。邦妮受傷太重,陷入到昏迷中,達蒙不離不棄守在床邊,期盼失去了自愈能力的邦妮蘇醒。
神秘女人返回軍械庫,為洛恩佐找來一只手掌縫上,洛恩佐蘇醒過來,得知神秘女人叫艾琳克珊,而且還是他的親屬,而他身處的軍械庫則是逝世多年的父親建造。
卡蘿爾為里克找了房子,還為里克物色保姆,里克對卡蘿爾感激不盡,決定住進新家,按照卡蘿爾規劃好的生活照顧兩個孩子。
蕾娜四處獵殺吸血鬼,勞克斯駕車搭載斯特凡前往車站逃命,他在路上臨時變卦,決定帶著斯特麗迎戰蕾娜。
馬特與同為警察的伙伴潘妮在鎮上獵殺吸血鬼,兩人在一條公道上殺死了一個男性吸血鬼,隨即被幾個吸血鬼追上。千鈞一發之際,蕾娜趕了過來,持槍消滅了幾個吸血鬼。
達蒙緊隨其后,出奇不意殺死了蕾娜,將其擲于洞中。艾琳克珊知道蕾娜的底細,她帶領洛恩佐和邦妮進入藏放蕾娜秘密的房間,里面擺放著八具干尸。百年之前,八名獲得永生力量的薩滿巫師創造了蕾娜,每次只要蕾娜死一次,就有一具化為干尸的薩滿巫師灰飛煙滅,蕾娜并非不死之身,她只要死到第八次就無法再復活。而且她在斯特凡的身體上做了特殊標記,如果她經歷了第八次死亡,斯特凡也會跟著她一起離開人世。
事態嚴重,不容遲疑。邦妮迅速致電達蒙,提醒達蒙不能再殺掉蕾娜,達蒙得知蕾娜與與斯特凡的性命綁到了一起,如臨大敵挖掘埋葬蕾娜的墳墓,埋在土中的蕾娜已經昏厥過去,達蒙趕緊弄破自己的手腕,滴入鮮血到蕾娜的嘴中,有驚無險將其救活。
神秘瀑布鎮隱居著大量吸血鬼,嚴重擾亂了居民們的生活。馬特上門向斯特凡攤牌,要求斯特凡及其朋友離開神秘瀑布鎮,還居民們一個寧靜祥和的居住環境。斯特凡與馬特曾是無話不談的好朋友,兩人為了各自族人的利益,被逼無奈反目成仇。
馬特下了最后通諜,要求斯特凡在指定的日期帶著朋友們離開神秘瀑布鎮。斯特凡情緒低落,躺入棺材內放松身心。等到他蘇醒過來的時候,發現自己被綁在椅子上,成了蕾娜手中的囚犯。
蕾娜與斯特凡談條件,她表示可以把斯特凡身上的印記轉移到該死之人身上。前提是斯特凡聽從她的命令,殺掉她指定的吸血鬼。
其實,逼迫斯特凡與同類相殘的人并非蕾娜,而是已經與蕾娜結為同盟的達蒙。他光明正大出現在斯特凡眼前,聲稱是自己想出了讓斯特凡殘殺同類的主意。