為了鎮(zhèn)住禍髏，邁克爾森家族的四人發(fā)誓彼此分離，新奧爾良恢復(fù)了往日的和平。這種和平安寧的日子過去了七年，文森特、弗萊婭、海莉和約書亞盡量避免各種族之間產(chǎn)生矛盾。可海莉卻接到神秘瀑布魔法學(xué)校打來的電話，霍普被停學(xué)了。
霍普遺傳了父親克勞斯的一些性格，聰明又桀驁不馴。她為了籌錢去找父親，偷偷將自己的血賣給了同學(xué)亨利。屬于新月狼族的亨利平日總受人欺負，他喝下霍普的鮮血是為了成為狼人與吸血鬼的混種，變得更強壯。但是他選擇從圖書館樓頂跳樓自殺以轉(zhuǎn)化成吸血鬼的辦法，必然會引起學(xué)校的注意。于是校方?jīng)Q定暫?；羝蘸秃嗬膶W(xué)業(yè)，回新奧爾良好好反省。
就在海莉忙著向亨利家人道歉時，意外情況發(fā)生了。亨利竟然無法控制的襲擊了酒吧招待波比，一石激起千層浪，海莉焦頭爛額的周旋于吸血鬼與狼族之間，平息各方的怒火。但這似乎只是個開始，怪異的現(xiàn)象漸漸顯現(xiàn)，鮮花快速枯萎，龍頭里流出血液，唯一的解釋就是禍髏在試圖反攻。
居住在紐約的麗貝卡也發(fā)現(xiàn)了同樣的情況。就在剛才馬塞爾向她提出了求婚，可麗貝卡心系家人，不可能像科爾和達維娜那樣無憂無慮的生活在圣弗朗西斯。尤其在發(fā)生這種情況的時候，更不能只想著自己的幸福。她立刻打電話尋找克勞斯，果不其然，向來不愿遵守規(guī)矩的克勞斯就在法國，和以利亞在一起。
自愿催眠失去記憶的以利亞躲在法國小鎮(zhèn)馬諾斯克，過著悠閑的生活?？藙谒箟褐撇蛔?nèi)心的思念來到馬諾斯克，鏟除所有的仇家，以免忘記恩怨的以利亞受到傷害。有時克勞斯會坐在酒吧里，聽著以利亞彈奏鋼琴。今天他終于按捺不住，與“陌生人”以利亞聊起了天。也正是因此，花束開始枯萎，禍髏極力引誘兄弟相見的目的正在一步步實現(xiàn)。
就在如此危急的時刻，弗萊婭卻有意離開新奧爾良?；赵谛聤W爾良等了弗萊婭六年時間，現(xiàn)在基琳居住在黎巴嫩，弗萊婭知道自己有負于她，如果再天各一方，只怕會失去彼此。弗萊婭很矛盾，在家庭和基琳之間猶豫不決。只有文森特能明白她的痛苦，雖然目前城里有不安的勢頭出現(xiàn)，但只要以利亞、克勞斯、麗貝卡和科爾不聚在一起，文森特自信有能力應(yīng)付。
但恐怕事情并沒有文森特想象得那么簡單，海莉莫名失蹤，天上降下血雨，事態(tài)的發(fā)展逐漸失去了控制，文森特心中不由得產(chǎn)生一絲不祥的預(yù)感。
接連產(chǎn)生的異象讓文森特很擔(dān)心，卻又不知如何是好。萬般無奈之下，他尋求預(yù)言家的幫助。精于占卜的艾薇用塔羅牌預(yù)測了一個他無法相信的未來，新奧爾良城將被摧毀，而摧毀者不是文森特一直心心念念的克勞斯，而是克勞斯的女兒霍普。雖然艾薇認(rèn)為預(yù)言并不代表最終結(jié)局，可還是抹不去文森特心中的憂慮。
這會文森特的另一個盟友馬塞爾已從紐約返回新奧爾良，除了要忍受麗貝卡帶給他的傷心和痛苦，還要面對吸血族人對狼族的不滿。此外，克勞斯為了找到失蹤多日的海莉也返回新奧爾良。能讓海莉無聲無息消失的人，只能是混血種。所以于公于私，馬塞爾都要抓到唯一有嫌疑的混血種亨利。
新月狼族的首領(lǐng)是麗絲娜，她當(dāng)然不愿亨利被吸血鬼帶走。可她必須要考慮弱勢的新月狼族能否抵擋來勢洶洶的吸血鬼。馬塞爾也不想打破得來不易的和平，更不會傷害才15歲的亨利。他提出放干亨利的血，再關(guān)上幾年。受幾年罪后，亨利回來就成為吸血鬼，不僅能得到馬塞爾的保護，也洗清了殺害波比的罪過。
麗絲娜本以為海莉一定會出面保護亨利，但驚慌之中的亨利幾乎用很肯定的語氣否定了她的想法，這就更引起馬塞爾的懷疑。別無他法的麗絲娜只能同意馬塞爾的提議，將亨利交到了他的手上。當(dāng)馬塞爾審問海莉的事情時，亨利反復(fù)強調(diào)自己不知道海莉的下落。盯著他惶恐卻帶有堅毅的眼神，馬塞爾明白了，亨利只是個小嘍羅，指揮他做事的另有其人。想到這，馬塞爾背后冷汗直冒，腦海里不由得浮現(xiàn)出霍普天真的相貌。作為轉(zhuǎn)化亨利的人，亨利必然效忠于霍普，寧死都不會說出霍普的名字。
從馬塞爾那得知這一情況后，克勞斯怒火難掩。他怒氣沖沖的找到霍普，更讓他想不到的是，女兒這么做就是為了讓他回來。有其父必有其女，霍普遺傳了克勞斯的基因，為達目的不擇手段。霍普為了見到父親，讓亨利襲擊海莉，之后還施了睡眠咒和隱藏咒。但父女相見并非好事，克勞斯一接近霍普，耳邊仿佛就能聽到禍髏的低語。兩人相處的時間越長，體內(nèi)的黑魔法就會轉(zhuǎn)化出更多丑陋的事物，很可能會波及整個新奧爾良，霍普對此卻毫不在乎。
正在另一個房間收拾行李的弗雷婭聽到了父女倆的爭吵，本以為找到海莉的下落，就可以安心離開，與基琳生活在一起，可事態(tài)的發(fā)展已遠超她的想象。克勞斯強行從霍普的大腦中讀出海莉沉睡在圣安妮教堂的棺槨中，但當(dāng)他和弗雷婭趕到圣安妮教堂的鐘樓時，只看到翻倒的棺材和滿地的鮮血，海莉已不見了蹤影。
是誰破除了隱藏咒抓走了母親，霍普自己都無法知道。此時后悔莫及已于事無補，她能做的只有聽從父親的安排，老老實實的回神秘瀑布的魔法學(xué)校，其他的事都交給父親和姑媽處理。當(dāng)晚，同校校友羅曼愿意送她回校?？纱藭r街邊傳來驚呼，被馬塞爾封在地窖內(nèi)墻里的亨利吊在街頭，心臟被挖早已氣絕身亡。
七年前，被馬塞爾抹去記憶的以利亞還處于迷茫和困惑中。他不知道自己是誰，也想不起自己的家人，只有無盡的饑餓感伴隨著他。在無意中品嘗到鮮血的滋味后，吸血鬼的本性被激活。隨后無辜人的鮮血染紅了以利亞的旅途，他來到了紐約，過著渾渾噩噩的吸血鬼生活，直到遇見了安托瓦妮特。
安托瓦妮特是個另類的吸血鬼，轉(zhuǎn)化她的家庭過著清教徒似的生活，對吸血有著諸多規(guī)矩。起初安托瓦妮特接受不了吸血的日子，試圖找回曾經(jīng)的生活，但得到的只有痛苦和折磨。于是她丟棄了日光戒指，不再假裝是個普通人，在黑夜中享受著鮮血帶來的快感。她始終遵守著家庭里的規(guī)矩，吸血前會低聲的催眠獵物。以利亞正是被她溫柔的聲音所吸引，看到她后，才知道自己還有同類。
隨著與安托瓦妮特相處時光增多，以利亞慢慢找回了部分記憶，想起自己會說法語，會彈鋼琴?？蓻]多久以利亞的行動被同在紐約的馬塞爾發(fā)覺，他出面警告以利亞離開紐約，不要靠近麗貝卡。警告對以利亞并沒有起到作用，反而激發(fā)出找回過往生活的渴望。
安托瓦妮特不愿再經(jīng)歷這樣的痛苦，選擇離開以利亞去往法國。也正如她所說的，當(dāng)以利亞知道是自己要求抹去記憶時，內(nèi)心的痛苦和失望可想而知。下定決心不再回頭看的以利亞前往法國找到了在小鎮(zhèn)上經(jīng)營酒吧的安托瓦妮特，七年朝夕相處的日子讓兩人感情漸深。
一個浪漫的夜晚，以利亞和安托瓦妮特在酒吧的鋼琴前合奏了一曲。奏罷，以利亞拿出早已準(zhǔn)備好的戒指。這么浪漫的時刻，哪能沒有香檳慶祝，但來到酒窖的安托瓦妮特卻遇到了克勞斯。
現(xiàn)在邁克爾森家族正面臨危機，所以克勞斯不會讓以利亞呆在法國。他催眠安托瓦妮特，要求安托瓦妮特拒絕以利亞的求婚，永遠離開以利亞的生活。但慣使心機的克勞斯卻沒想到，安托瓦妮特并沒有被催眠，而是將實情告訴了以利亞。兩個曾發(fā)誓保護家族的兄弟，此刻再沒有了以往的情誼。為了表明心意，以利亞毅然擰斷了克勞斯的脖子。
蘇醒過來的克勞斯明白當(dāng)年的兄弟已經(jīng)死去，黯然返回新奧爾良。以利亞卻產(chǎn)生了另一個疑問，安托瓦妮特沒有被催眠，只有一個可能，那就是她的體內(nèi)有馬鞭草。安托瓦妮特這才承認(rèn)，從第一次見到以利亞，就知道以利亞是始祖吸血鬼。因為邁克爾森家族樹敵眾多，安托瓦妮特才沒有告訴以利亞。如今以利亞有了自己的選擇，舍棄舊我，開始新的生活。以利亞摘下日光戒指，迎接升起的朝陽化身火焰，將過去血腥混亂的歷史通通化為灰燼。