阿籬為了回到戰國時代與犬夜叉一起去尋找"四魂之玉"碎片，不得不再次告別現代的學生生活。沒想到一到戰國的她又遇上了可怕的蜘蛛頭妖怪，更糟的是犬夜叉竟然會在新月之夜喪失所有的妖力,他們該如何對抗蜘蛛頭呢？
犬夜叉在旅途中，聞到里陶有著楓姥姥的血腥味，于是他們一行人匆匆趕回村子里，沒想到有人盜了桔梗的骨灰。原來是里陶想利用桔梗的骨灰來幫她搶到"四魂之玉"碎片，然而由于桔梗的靈魂已經轉世，她創造出來的只是一個空殼……
桔梗的復活讓犬夜叉感到十分震驚，原本以為她將成為鬼婆里陶使喚的工具，沒想到桔梗擁有自我意識，但是她的意識竟然是對犬夜叉強烈的恨意。原來當年犬夜叉與桔梗都認為是對方背叛了自己，而這個謎隨著桔梗的死更變得無解…